曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。
被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
濑户麻沙美,齐藤壮马,麻仓桃,浦和希,兴津和幸
日向未南,天海由梨奈,古贺葵,青山吉能
木村太飞,内田真礼,木村良平,石川界人,永濑安奈,井上麻里奈,吉武千飒
福山润,本渡枫,青木志贵,富田美忧,中井和哉,茅野爱衣,宫内敦士,山下大辉,榎木淳弥,江口拓也
高柳知叶
小笠原亚里沙,伊濑茉莉也,石井康嗣,吉野裕行,中村たかし,小松由佳,渡边明乃,夏吉ゆうこ